Bigger heads for greener* meals

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Versión en español aquí

More than 2 months ago me and some colleagues got a paper published in which we described parallel ontogenetic changes in the diet and head morphology of a lizard, specifically a herbivorous lizard (at least as an adult, as you will see). I decided it is not too late to write something about it. By reading this you might feel like you have read it before. That’s because this was the subject of my undergrad thesis, about which I’ve written before. However this post will be focused on the study as it is written in the paper.
Eating plants is a rare strategy among lizards, however is a valid one for some of them. Some years ago, as an undergrad, I worked with a group of researchers describing ecological aspects of the lizard communities in the peruvian coast, specifically those close to the city of Lima . Although these lizard species are mainly insectivorous one of them (Microlophus thoracicus, the one in picture above) was exceptional as it appeared to eat important quantities of plants. We also noticed that juveniles didn’t eat as much plant material as the larger individuals. This was not a new pattern, since these dietary shifts from insectivory to herbivory have been previously reported in other species and look something like this:

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From Durtsche (2000), on dietary shifts in the lizard Ctenosaura pectinata. Squares = plant volume in diet, circles = insect volume.

By that time I was already interested in how morphology can be linked to ecological functions so I thought that there could be a good chance of finding differences in head morphology that paralleled the hypothetical dietary shift. I guess I’ve written several times about how heads can be important for diet so I will just say that larger heads are useful to eat harder types of prey, including the tough materials from which plants are made. In summary I was expecting heads to be proportionally larger in adult individuals because of their plant-based diet.

Why do lizards eat more plants as they grow?

After some months we gathered the diet information we needed and found that the hypothesized dietary shift was real and looked like this:

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In spite of the variability of the data there was a clear positive relationship between the proportion of plant material in the diet and the body size (and in consequence, age). You can see the similarity between this and the previous Durtsche (2000) graph for plant increase in the diet.

A dietary shift is in theory not different to a time or space shift since diet, space and time can simply be called resources. In the theory of resource-use different species, for example, can be adapted to use particular resources (including particular spaces, times and food). However, when two species use the same resources they will start to compete for them. This interaction will be negative for both groups, especially if they share more than just one resource.

Since competition is negative for all the involved groups natural selection will reward individuals using resources for which the competition is low. After some time these two groups will no longer use the same resource: one or both will have their preferences displaced towards different resources or one of them will go extinct.

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Microlophus thoracicus

Instead of species, the two groups in our study were two different age groups: juveniles and adults. In this case both groups would be interfering (competing) with each other for the same food resources, forcing them to adopt different habits and causing the diet shift we observed in our results. However, although competition could be an explanation for this pattern other energetic and metabolic factors could be playing a role in the plausibility of diet shifts from insectivory to herbivory, but those are questions that would need further study…

As we finished describing this pattern (and more widely the diet of the species) the first part of the project was completed and it was time to start the next one. New resources usually imply a change in the tools needed to use them effectively.

Big-headed lizards

As I mentioned before, head size is related to prey hardness in lizards. Plants are made of tough materials that are hard to consume and digest so they are part of the dietary items that need stronger bite forces and consequently larger heads to be consumed.

We considered three traits of the head: length, width and height. Our goal was to compare adults against juveniles in respect to their proportional head dimensions.  Among other tests we compared how head width and head height were related to head length, and found that adult individuals had wider and taller heads than juveniles for a given head length. This meant that adults have more robust heads than juveniles, following our expectations.

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Relationship between head length and head width. Black points represent adult individuals, white points represent juveniles. Grey area represents the “region of no significance” calculated with the Johnson-Neyman technique, where differences between groups are not significant.

So far we had a parallel change in the diet and head dimensions but we could not assume they were directly related.

Sex or food?

Adults developing big heads are nothing new in the world of lizards. In most species adult males must fight with each other to get access to females, and they do so by biting. As you can imagine, larger heads produce stronger bite forces so large males with large heads are the most successful ones in terms of reproduction. What if our findings were simply the result of sexual selection on male heads?

We compared the relative head sizes of males and females and found that adult males had larger head than adult females, as expected:

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Relationship between head length and head height between sexes. Black points represent adult males, white points represent adult females. The grey area represents the “region of no significance” calculated with the Johnson-Neyman technique, where differences between groups are not significant.

We also compared adult female heads with juvenile heads and found that females alone also had relatively larger heads when compared to juveniles. This suggested that, although sexual selection seemed to be causing male-biased sexual dimorphism in the head size an additional factor was making the heads of adults (both males and females) to grow proportionally larger than that of juveniles. Our results supported that the diet shift was this additional factor, but we had one more test to support our hypothesis.

Non-vegetarian cousins

Luckily, we had access to specimens of other Microlophus species known to be insectivorous. Cousins that don’t eat plants. Presumably all Microlophus species are territorial and all should be sexually dimorphic in terms of head size, with males having proportionally larger heads than females. If sexual selection were the only cause of the increased head size of adults in our herbivorous M. thoracicus then no differences should be observed when compared to other insectivorous species of the same genus.
Meet the cousins

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Microlophus peruvianus, a common inhabitant of the peruvian rocky shores (and probably the most common/best known lizard in Peru?)

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Microlophus occipitalis, common in the northern dry forests and beaches of Peru. Adult males (like the one in the picture) can be recognized by the black and orange spiny ornaments in their back.

Our results confirmed our expectations: adult M. thoracicus showed relatively wider and taller heads than their congeners, especially for a given head length. Interestingly, juvenile M. thoracicus showed similar morphologies to that of the insectivorous species.

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Relationships of head width and height with head length for three Microlophus species. Black closed dots: adult M. thoracicus, black open dots: juvenile M. thoracicus, blue open dots: M. occipitalis, red open dots: M. peruvianus.

If sexual selection were the only factor affecting head size then we would expect no differences between species even if their diets are different. The results, however, supported our hypothesis.

The benefits of a plant-rich diet

We still don’t know how sexual selection and a herbivorous diet interact to influence morphology, but luckily for lizards both selection pressures seem to go in the same direction.

M. thoracicus represents an interesting case in which a change in diet could be strongly related to dominance. This species inhabits arid ecosystems where small patches of vegetation are surrounded by relatively flat extensions of sand, gravel and rocks. These patches offer food and refuge to these lizards but are usually dominated by a single male. Several females also inhabit these patches and are guarded by the dominant male. To control a patch presumably means to have unlimited access to food and females so males will likely fight for the control of these patches.

Once a male controls a patch he must continuously patrol it (and the females that live in it) to expel any intruder. As you can imagine, to patrol a territory and meet your daily energetic expenses is costly, especially if you are a lizard and need to catch several insects and make sure other males are kept away from your females. Here is where a herbivorous diet can be beneficial: you don’t need to look for plants, they won’t put up resistance when “captured”, they won’t escape and they are basically unlimited (depending on how big your patch is). This trade-off between time used to control a territory and time used in feeding could have caused this dietary shift. So why is herbivory so rare in lizards? It is important to have in mind that different adaptations are needed to efficiently use plants as dietary items. Head size is one of them but others like a specialized gut morphology and microbial communities in the digestive tract are needed for an efficient nutrient acquisition. This makes herbivory no so straightforward.

Anyways, this is just pure speculation. The truth is that the real causes for the evolution of herbivory are not known at least in Microlophus thoracicus. Personally, I think this particular species presents an interesting system to explore this question and also represents a challenge in the separation of sexual and ecological selection, as was discussed above.

If you want to know the details of this work please go to check the paper!

References:

– Durtsche, R. D. (2000). Ontogenetic plasticity of food habits in the Mexican spiny-tailed iguana, Ctenosaura pectinata. Oecologia, 124(2), 185–195.

-Toyama, K. S., Junes, K., Ruiz, J., Mendoza, A., & Pérez, J. M. (2018). Ontogenetic Changes in the Diet and Head Morphology of an Omnivorous Tropidurid Lizard (Microlophus thoracicus). Zoology, 129, 45–53.



Cabezas más grandes para comidas más verdes*

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Hace más de dos meses unos colegas y yo publicamos un paper en el que describimos cambios ontogenéticos paralelos en la dieta y morfología de una lagartija, específicamente una lagartija herbívora (al menos cuando es adulta, como verás luego). Decidí que no es demasiado tarde para escribir sobre ello. Tal vez sientas que has leído algo similar antes. Esto es porque este fue el tema de mi tesis de pregrado, acerca de la cual escribí hace tiempo. Sin embargo este post estará enfocado en el estudio tal y como está escrito en el paper.

Comer plantas es una estrategia rara entre las lagartijas, pero es válida para algunas de ellas. Hace algunos años cuando estaba haciendo el pregrado trabajé con un grupo de investigadores describiendo los aspectos ecológicos de las comunidades de lagartijas de la costa peruana, específicamente aquellas cercanas a la ciudad de Lima. Aunque esas lagartijas son generalmente insectívoras hay una (Microlophus thoracicus, el de la foto de arriba) que nos pareció excepcional ya que aparentemente comía cantidades importantes de plantas! También notamos que los juveniles no comían tantas plantas como los individuos más grandes. Este no era un patrón nuevo ya que estos cambios en la dieta de insectivoría a herbivoría ya habían sido reportados en otras especies y se ven algo así:

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De Durtsche (2000), acerca del cambio en la dieta de la lagartija Ctenosaura pectinata. Cuadrados = volumen de plantas en la dieta, círculos = volumen de insectos.

 

Para ese entonces yo ya estaba interesado en cómo la morfología puede estar ligada a las funciones ecológicas así que pensé que podría haber una buena chance de encontrar diferencias en la morfología de la cabeza que fueran paralelas al hipotético cambio en la dieta. Supongo que he escrito muchas veces sobre cómo las cabezas pueden ser relevantes para la dieta así que solo diré que cabezas más grandes son útiles para comer  presas más duras, incluyendo los duros materiales de los cuales las plantas están hechas. En resumen, esperaba que las cabezas fueran proporcionalmente más grandes en los individuos adultos debido a su dieta rica en plantas.

Por qué las lagartijas comen más plantas al crecer?

Después de algunos meses juntamos la información de dieta que necesitábamos y encontramos que el cambio en la dieta era real y se veía así:

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A pesar de la variabilidad de los datos había una clara relación positiva entre la proporción de material vegetal en la dieta y el tamaño corporal (y en consecuencia la edad). Puedes ver la similitud entre esta y la anterior figura de Durtsche (2000) donde se muestra el incremento de porcentaje de plantas en la dieta.

Un cambio en la dieta es en teoría similar a un cambio en el tiempo y espacio ocupados por una especie ya que todos estos pueden ser considerados como recursos. En la teoría del uso de recursos, diferentes especies, por ejemplo, pueden estar adaptadas para usar recursos particulares (incluyendo espacios, tiempos y presas particulares). Sin embargo, cuando dos especies usan los mismos recursos estas empezarán a competir por ellos. Esta interacción será negativa para ambos grupos, especialmente si comparten más de un recurso.

Ya que la competencia es negativa para todos los grupos involucrados la selección natural “recompensará” a aquellos individuos que usen recursos para los cuales la competencia sea leve. Después de algún tiempo estos dos grupos no usarán más el mismo recurso: uno o ambos grupos habrán modificado sus preferencias hacia recursos distintos o uno de ellos se extinguirá.

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Microlophus thoracicus

En vez de especies, los dos grupos en nuestro estudio fueron dos diferentes grupos de edad: juveniles y adultos. En este caso ambos grupos estarían interfiriendo (compitiendo) entre sí por los mismos recursos alimenticios, forzándolos a adoptar diferentes hábitos y causando el cambio en la dieta que observamos en nuestros resultados. Sin embargo, aunque la competencia podría ser una posible explicación para este patrón otros factores energéticos y metabólicos podrían ser importantes en la posibilidad de que estas dietas pudieran cambiar en un principio, pero estas son preguntas que necesitan ser estudiadas más a fondo…

Al terminar de describir este patrón (y más ampliamente la dieta de esta especie) la primera parte del proyecto fue completada y era momento de empezar la siguiente. Nuevos recursos implican un cambio en las herramientas necesarias para usarlos de manera efectiva.

Lagartijas cabezonas

Como mencioné antes, el tamaño de la cabeza está relacionado a la dureza de las presas cuando hablamos de lagartijas. Las plantas están hechas de materiales duros que son difíciles de consumir y digerir por lo que son parte de los ítems de dieta que necesitan de fuerzas de mordida mayores y en consecuencia cabezas más grandes para ser consumidas.

Consideramos tres rasgos de la cabeza: Largo, ancho y alto. Nuestro objetivo era comparar adultos y juveniles respecto a la proporción de sus dimensiones craneales. Nuestras pruebas mostraron que los individuos adultos tenían cabezas más anchas y altas que los juveniles para un largo de cabeza determinado. Esto significaba que los adultos tienen cabezas relativamente más robustas que los juveniles, lo cual iba de acuerdo a nuestras expectativas.

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Relación entre largo y ancho de cabeza. Puntos negros representan individuos adultos. Puntos blancos representan juveniles. El área gris representa la “región de no significancia” calculada con la técnica de Johnson-Neyman, donde la diferencia entre grupos no es significativa.

 

Hasta ahora teníamos cambios paralelos entre la dieta y las dimensiones de la cabeza pero no podíamos asumir que estuvieran directamente relacionados.

Sexo o comida?

Adultos desarrollando cabezas grandes no son algo nuevo en el mundo de las lagartijas. En muchas especies los machos adultos deben pelear entre sí para obtener acceso a las hembras, y lo hacen mordiéndose. Como podrás imaginar, cabezas más grandes producen fuerzas de mordida más fuertes por lo que machos más grandes con cabezas de mayor tamaño son los más exitosos en términos de reproducción. ¿Y si nuestros descubrimientos fueran solo el resultado de la selección sexual en la cabeza de los machos?

Comparamos el tamaño relativo de las cabezas de machos y hembras y encontramos que los machos adultos tenían cabezas más grandes que las de las hembras, como esperábamos:

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Relación entre el largo y el alto de cabeza entre sexos. Puntos negros representan machos adultos, puntos blancos representan hembras adultas. El área gris representa el “área de no significancia” calculada con la técnica de Johnson-Neyman, donde la diferencia entre grupos no es significativa.

 

También comparamos las cabezas de las hembras adultas con las de los juveniles y encontramos que las hembras también tenían cabezas más grandes comparadas con los juveniles. Esto sugería que, aunque la selección sexual parecía estar causando el dimorfismo sexual en la cabeza entre machos y hembras, había otro factor causando que las cabezas de los adultos (machos y hembras) fueran proporcionalmente más grandes al comparárselas con las de los juveniles. Nuestros resultados sugerían que el cambio en la dieta era este factor adicional, pero aún teníamos una prueba más que podría apoyar nuestra hipótesis.

Primos no-vegetarianos

Por suerte, teníamos acceso a especímenes de otras especies de Microlophus conocidas por ser insectívoras. Primos que no comen plantas. Probablemente todas las especies de Microlophus sean territoriales y en ese caso todas probablemente sean dimórficas en sus tamaños de cabeza, los machos teniendo cabezas proporcionalmente más grandes que las hembras. Si la selección sexual fuera la única causa del gran tamaño proporcional de la cabeza en adultos de nuestro herbívoro M. thoracicus entonces no deberíamos observar diferencias al comparar esta especie con otras especies insectívoras del mismo género.

Conoce a los primos

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Microlophus peruvianus, un habitante común de las costas rocosas de Perú (y probablemente la lagartija más común/mejor conocida de Perú?)

 

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Microlophus occipitalis, un habitante común de los bosques sexos y playas del norte de Perú. Los machos adultos (como el de la foto) pueden ser reconocidos por la fila de espinas negras y naranjas en su espalda.

Nuestros resultados confirmaron lo que esperábamos: los M. thoracicus adultos mostraron cabezas relativamente más altas y anchas que sus congéneres, especialmente para un largo de cabeza particular. Algo interesante fue que los M. thoracicus juveniles mostraron una morfología similar a la de las especies insectívoras.

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Si la selección sexual fuera el único factor afectando el tamaño de cabeza entonces no esperaríamos ver diferencias entre especies incluso si sus dietas son diferentes. Los resultados, sin embargo, apoyaron nuestra hipótesis.

Los beneficios de una dieta rica en plantas

Aún no sabemos cómo la selección sexual y una dieta basada en material vegetal interactúan al influenciar la morfología, pero por suerte para las lagartijas ambas presiones de selección parecen apuntar en la misma dirección.

M. thoracicus representa un caso interesante en que el cambio en la dieta podría estar fuertemente relacionado a la dominancia de los machos. Esta especie habita ecosistemas áridos donde pequeños parches de vegetación están rodeados de extensiones relativamente planas de arena y rocas. Estos parches ofrecen comida y refugio a estas lagartijas pero están usualmente dominados por un solo macho. Varias hembras también habitan estos parches y son vigiladas por el macho dominante. Controlar un parche probablemente signifique tener acceso ilimitado a comida y hembras por lo que los machos probablemente peleen entre ellos por el control de estos parches.

Una vez que un macho controla un parche este debe patrullarlo continuamente (y a las hembras que viven en él) para expulsar a cualquier intruso. Como podrás imaginar, patrullar un territorio y cumplir con tus gastos energéticos diarios es costoso, especialmente si eres una lagartija y necesitas capturar muchos insectos para comerlos y a la vez asegurarte que otros machos se mantengan alejados de tus hembras. Aquí es donde una dieta basada en plantas podría ser beneficiosa: No necesitas realmente buscar tus plantas, no te opondrán resistencia, no escaparán cuando te vean y son básicamente ilimitadas (dependiendo de qué tan grande sea tu parche). Este trade-off entre el tiempo utilizado en controlar un territorio y el tiempo usado en la alimentación podría ser una de las causas de este cambio en la dieta. Entonces, ¿por qué la herbivoría es tan rara entre las lagartijas? La verdad es que diferentes adaptaciones son necesarias para utilizar plantas de manera eficiente como alimento. El tamaño de la cabeza es una de estas adaptaciones pero otras como la morfología del sistema digestivo y sus comunidades microbianas son necesarias para una eficiente adquisición de nutrientes. Esto hace que la herbivoría no sea tan simple de desarrollar.

De todas formas, esto es pura especulación. La verdad es que las causas reales de la evolución de la herbivoría no se conocen aún, al menos para Microlophus thoracicus. Personalmente pienso que esta especie en particular presenta un interesante sistema en el cual es posible explorar esta pregunta y también representa un desafío en relación a la separación entre la selección sexual y ecológica como se discutió más arriba.

Muchos más detalles en el paper mismo!

Referencias:

– Durtsche, R. D. (2000). Ontogenetic plasticity of food habits in the Mexican spiny-tailed iguana, Ctenosaura pectinata. Oecologia, 124(2), 185–195.

-Toyama, K. S., Junes, K., Ruiz, J., Mendoza, A., & Pérez, J. M. (2018). Ontogenetic Changes in the Diet and Head Morphology of an Omnivorous Tropidurid Lizard (Microlophus thoracicus). Zoology, 129, 45–53.

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