The Evolution Of Morphological Diversity In Tropidurinae Lizards: The Influence Of Habitat

The English version of this post was originally published in Anole Annals and can be found here.

La Evolución de la Diversidad Morfológica en Tropidurines: La Influencia del Hábitat

Fui lo suficientemente afortunado como para tener la oportunidad de trabajar algunos meses en el Museo de Zoología Comparativa de la Universidad de Harvard como parte del laboratorio de Jonathan Losos. Ahí aprendí mucho sobre las famosas lagartijas Anolis (uno de los ejemplos más famosos de radiación adaptativa, a la altura de los cíclidos en los lagos africanos y los pinzones de Darwin) y también pude conocer a gente que ama este organismo modelo cara a cara. Aunque esta atmósfera me tentó a desarrollar un proyecto relacionado a, como ya lo dije, uno de los ejemplos más grandes de lo que es una radiación adaptativa yo ya tenía otros planes en mente que involucraban a algunos de sus primos lejanos: los tropidurines! Los resultados de este estudio ya sepublicaron (Toyama, 2017) y describiré un poco de lo que encontré.

Tropidurinae es un grupo de lagartijas cuyos representantes se han diversificado a lo largo y ancho de Sudamérica. Los podemos encontrar en diferentes formas, colores y tamaños, como podríamos esperar de cualquier grupo de organismos que se hayan dispersado en un territorio tan diverso en términos de hábitats, climas y altitudes. Selvas tropicales, desiertos, montañas y bosques secos son solo algunos ejemplos de los diferentes ecosistemas en los que podemos encontrar estas lagartijas. Dado este escenario, me pregunté si la diversidad morfológica observada en este clado podría estar relacionada a los retos impuestos por los diferentes tipos de hábitat existentes en el continente.

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Uracentron flaviceps (arriba) y Microlophus thoracicus (abajo), dos tropidurines adaptados a las selvas tropicales y los desiertos, respectivamente

Inspirado por estudios similares que se concentraron en otras radiaciones de lagartijas tomé mediciones de rasgos morfológicos funcionales de muchas especies de lagartijas comprendidas en 10 de los 12 géneros que incluye Tropidurinae. Estos rasgos me permitirían buscar una posible correspondencia entre morfología y hábitat.

Sin embargo, como no solo estaba interesado en esta relación entre morfología y uso de hábitat sino también en la diversidad morfológica en sí misma empecé a analizar únicamente la morfología. La siguiente figura muestra los ilustrativos resultados de un Análisis de Componentes Principales (PCA), el cual trata de separar las especies lo más posible unas de otras basado en las mediciones morfológicas que realicé. En la figura podemos observar cómo los puntos de cada color (representando especies del mismo género) ocupan una zona particular en la gráfica. Esto significa que, en general, las especies de un mismo género son, como se esperaba, morfológicamente más similares entre sí que a las especies de otros géneros (con excepciones aparte, dado que hay sobreposición entre algunos géneros).

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Gráfica mostrando el espacio morfológico definido por el PC1 y el PC2. Cada punto representa los valores promedio para una especie, y las especies están agrupadas por géneros (colores). Abreviaciones son mostradas para algunos rasgos, como HL (largo de cabeza), HW (ancho de cabeza), HH (ancho de cabeza), BW (ancho de cuerpo), BH (alto de cuerpo), Dist (distancia entre miembros delanteros y traseros), Htoe (dedo más largo de las extremidades traseras), and Ftoe (dedo más largo de las extremidades delanteras).

Yendo un poco más lejos respecto a la diversidad morfológica también quise examinar cuáles de los géneros eran los más diversos. Para esto utilicé un método que involucró Distancias Euclideanas (ED), el cual también ha sido utilizado en estudios previos (Ricklefs et al., 1981; Losos y Miles, 2002). Básicamente consiste en calcular el “empaquetamiento morfológico” de cada género. Por ejemplo, mirando la figura anterior podríamos decir que Stenocercus está menos “comprimido” en términos de morfología que “Liolaemus“, ya que los puntos (especies) del primero están más dispersos que aquellos del segundo. Esto puede interpretarse como si Stenocercus fuera más diverso que Liolaemus respecto a la morfología. Volveré al tema de EDs luego.

Para el siguiente paso incluí el efecto del uso de hábitat a través de un método similar al PCA, un Análisis de Funciones Discriminantes (DFA). Esta vez el método trata de separar diferentes categorías entre sí, nuevamente usando las variables morfológicas que tomé. Categoricé mis especies en cuatro grupos diferentes: arborícola, terrestre, saxícola (que prefiere las rocas) y arenícola, basado en el hábitat al que cada una estaba más relacionada. Como muestra la siguiente figura, cada categoría estuvo relacionada en algún grado a rasgos morfológicos particulares, especialmente las especies arborícolas:

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Gráfica mostrando el espacio morfológico definido por DF1 y DF2. Cada punto representa los valores promedio de cada especie, y las especies están agrupadas por categorías de hábitat (colores).

Trabajé de nuevo con EDs con estos resultados, siguiendo el mismo método que mencioné anteriormente. Estos resultados se pueden resumir en las siguientes figuras (la primera gráfica basada en los resultados del PCA, la segunda en los del DFA):

fig_double

Distancias Euclideanas promedio para cada género. Las gráficas superior e inferior muestran los resultados usando puntajes de PCA y DFA respectivamente para calcular EDs.Líneas negras sólidas en las gráficas representan los valores esperados por azar. Géneros diferentes son representados por símbolos como se muestra en la leyenda de la figura.

La ED promedio para cada género analizado está representada por un símbolo (no todos los géneros están representados porque algunos solo comprendían unas pocas especies). Uno esperaría obtener valores de EDs equivalentes a aquellos representados por las líneas sólidas en las gráficas si es que las diferentes morfologías fueran generadas por azar. Algo similar a poner los puntos en las anteriores dos figuras (PCA y DFA) en lugares aleatorios. La primera gráfica, para la cual usé los resultados del PCA como nuevas variables morfológicas para calcular EDs, nos muestran que todos excepto un género muestran valores promedio de EDs que son menores a aquellos esperados por azar, lo cual era el resultado esperado. Sin embargo, Stenocercus mostró un valor promedio de ED equivalente al valor esperado por azar, lo cual sugiere una gran diversidad morfológica!

Además, mirando la siguiente gráfica, para la cual usé los resultados del DFA como las variables morfológicas, vemos que otra vez Stenocercus muestra valores promedio de EDs equivalentes a aquellos esperados por azar, junto a otro género, Tropidurus. Esto sugiere que ambos géneros muestran una destacada diversidad en términos de morfología relacionada al uso de hábitat (recuerda que las especies en el DFA son separadas en base a diferentes categorías de hábitat), lo cual a su vez significaría que contienen especies adaptadas a diferentes hábitats.

Esto se esperaba para el género Tropidurus, conocido por incluir especies adaptadas a diferentes substratos (e.g. Bergallo y Rocha, 1993; Vitt et al., 1997; Kohlsdorf et al., 2001; Grizante et al., 2010) pero no para Stenocercus, ya que todas las especies de este género fueron inicialmente clasificadas como terrestres!

Stenocercus es un género que se ha diversificado en los Andes. Una buena cantidad de trabajo está disponible respecto a su taxonomía y biogeografía, pero mucho menos es conocido respecto a su ecología y comportamiento, lo cual hace difícil especular sobre las causas de esta sorprendente diversidad morfológica. Sin embargo deja abiertas nuevas y emocionantes preguntas a ser estudiadas en el futuro. Los Andes son conocidos por haber impulsado la diversificación en otros taxa pero todavía no sabemos cómo podría inducirla en lagartijas.

Dejando este sorprendente resultado atrás es hora de determinar si el hábitat es realmente importante para la diversificación morfológica de estas lagartijas. Utilizando información disponible respecto a las relaciones filogenéticas dentro de este clado analicé la influencia del uso de hábitat en los rasgos morfológicos en un contexto filogenético. Para resumir, el hábitat resultó tener solo una pequeña influencia en la diversidad morfológica; de los cinco primeros componentes principales que usé para calcular los EDs (puedes ver los detalles en el paper) solo el cuarto y el quinto, que juntos explicaron alrededor del 10% de la variación morfológica total, fueron significativamente influenciados por diferencias en el uso de hábitat entre especies. Mirando los rasgos individuales, solo uno, el dedo más largo de la extremidad delantera, de los 14 que consideré en mi estudio fue significativamente influenciado por el hábitat. Pruebas posteriores de señal filogenética apoyaron estos resultados, ya que la filogenia mostró una influencia existente en todos los rasgos.

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Plica plica, un tropidurine arborícola. El dedo más largo de las extremidades delanteras, un rasgo que según mi estudio está fuertemente influenciado por el uso de hábitat, sería altamente importante para un estilo de vida arborícola.

A pesar que la mayor parte de la diversidad morfológica no fue fuertemente influenciada por el uso de hábitat encontré que los dos componente principales y el único rasgo morfológico que fueron significativamente influenciados por él siempre fueron diferentes entre lagartijas arborícolas y el resto de lagartijas de las otras categorías! Esto sugiere que un modo de vida arborícola es una característica capaz de producir cambios morfológicos dramáticos que van más allá de las restricciones filogenéticas, por lo menos en Tropidurinae. Pero, ¿quién sabe qué otras características, no relacionadas al uso de hábitat, podrían estar teniendo una influencia similar?

Las nuevas preguntas dejadas por este estudio a gran escala son prueba de las emocionantes oportunidades de investigación que este clado de lagartijas provee. A pesar de que el uso de hábitat es conocido por ser un factor ecológico altamente influyente este clado podría ser un ejemplo de cómo otras características podrían estar teniendo un rol en la evolución de la diversidad morfológica, pero solo investigaciones futuras podrán demostrarlo.

Referencias

– Bergallo, H. G., and C. F. D. Rocha. 1993. Activity patterns and body temperatures of two sympatric lizards (Tropidurus torquatus and Cnemidophorus ocellifer) with different foraging tactics in southeastern Brazil. Amphibia-Reptilia 14: 312–315.

– Grizante, M. B., C. A. Navas, T. Garland, Jr., and T. Kohlsdorf. 2010. Morphological evolution in Tropidurinae squamates: An integrated view along a continuum of ecological settings. Journal of Evolutionary Biology 23: 98–111.

– Kohlsdorf, T., T. Garland, Jr., and C. A. Navas. 2001. Limb and tail lengths in relation to substrate usage in Tropidurus lizards. Journal of Morphology 248(2):

151–164.

– Losos, J. B., & Miles, D. B. 2002. Testing the hypothesis that a clade has adaptively radiated: iguanid lizard clades as a case study. The American Naturalist 160(2): 147-157.

– Ricklefs, R. E., D. Cochran, and E. R. Pianka. 1981. A morphological analysis of the structure of communities of lizards in desert habitats. Ecology 62(6): 1474–1483.

– Toyama, K. S. 2017. Interaction Between Morphology and Habitat Use: A Large-Scale Approach in Tropidurinae Lizards. Breviora, 554(1), 1-20.

– Vitt, L. J., J. P. Caldwell, P. A. Zani, and T. A. Titus. 1997. The role of habitat shift in the evolution of lizard morphology: Evidence from tropical Tropidurus. Evolution 94: 3828–3832.

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