Another adaptation story in Tropidurus

Cover photo: Tropidurus hispidus, by Fernando Flores available under a Creative Commons Attribution-Noncommercial license

 

Spanish version here!

Almost since the beginning of this series it was already decided that Tropidurus would be left until the end. The reason is that I personally don’t know much about this genus. Additionally the species of the genus Tropidurus are probably the ones that have diversified the most in ecomorphological terms, which means that they show a higher diversity of ecologically relevant morphological traits. This characteristics make it difficult to write about Tropidurus because is not a genus whose species have adapted to a particular environment, but the opposite.

Fortunately, a few days ago a paper was published (Pelegrin et al., 2017) where morphological differences between three Tropidurus species are described and these are linked with ecological differences. This paper clearly focuses on a question that has been answered several times in other species, but it never stops being fascinating.

The paper works with three species of Tropidurus that live in sympatry: T. helenae, T. semitaeniatus and T. hispidus. The first two are of saxicolous habits (they prefer to inhabit rocky microhabitats) while the last one is a generalist species. Moreover, it is amazing to observe how flat are the bodies of the first two species while T. hispidus presents a much more robust body. The ecomorphological theory mentions that saxicolous lifestyles have shaped the bodies of T. helenae and T. semitaeniatus, allowing them to inhabit the narrow spaces between the rocks.

However, the ecomorphological theory also mentions costs and benefits. As I mentioned, the flat body of the saxicolous lizards allows them to use the narrow spaces between rocks as a refuge against predators, for example. To this end not only the body must be flat, but also the head. The ecomorphological theory mentions that big heads (wider and higher) are related with a higher bite force, which in turn benefits the consumption of big sized prey. With this in mind it is expected that using a new opportunity of refuge (the narrow spaces between rocks) must have cost saxicolous lizards the ability to consume bigger prey. Will these patterns repeat in these species?

Morphologically, the differences were confirmed: both saxicolous lizards had flatter bodies and heads than the generalist lizard, besides showing longer limbs. This can be observed in the next representation of a PCA:

tropidurus_pca

Scatterplot showing a morphological space formed by PC1 and PC2. Different species are represented by different symbols as show in the legend.BW = body width, BH = body height, HW = head width, HH = head height, HL = head length, FlL = front limb length, HlL = hind limb length, SVL = snout-vent length. Extracted from Pelegrin et al., 2017.

In respect to diet it was found that the three species were consuming practically the same types of prey and in the same proportion, as shown in the table. You just need to observe how almost the same items show the same relative importance (IRI) in the three species:

tropidurus_diet

Index of relative importance (IRI) of different prey categories comprised in the diet of the three species of Tropidurus. Extracted from Pelegrin et al., 2017.

Interestingly, even though the three species consumed the same preys and in a similar proportion, the volume per prey resulted to be much higher in the generalist species T. hispidus with a volume per prey of 90.3 mm3 in respect to the saxicolous species T. helenae (10.8 mm3) and T. semitaeniatus (16.4 mm3). This would confirm what theory told us, because of their flatter heads the saxicolous species have a weaker bite force, which prevents them from consuming prey of a bigger size (represented by the volume un this case).

The following is another interesting result related to these lizards’ preferred escape refuges. These data were taken observing the type of microhabitat to which an individual escaped when approached by a predator (in this case, a human observer). In the next figure you can observe how the two saxicolous species prefer to escape towards rocky microhabitats, while the generalist species does not show any obvious preference:

tropidurus_escape

Microhabitat of preference when escaping. For each species the bars show the number of times individuals escaped towards a given type of habitat (following the legend) with the starting point being another type of microhabitat (x axis). Extracted from Pelegrin et al., 2017.

Amplitude and overlapping

A very studied topic in ecology is related to how the species share the resources they have access to. The sets of characteristic resources used by a species can be denominated niches, and it is said that the three most important are time, space and diet. This work also presents interesting results related to the amplitude and overlap of the niches, in this case spatial and trophic, of these species. In respect to microhabitat it was determined that the niche amplitude was lower for the saxicolous species T. helenae and T. semitaeniatus (1.29 and 1.56 respectively, both using five different types of microhabitats) in comparison to the generalist T. hispidus (5.37, seven different types of used microhabitats). It’s important to consider that these numbers are just proxys that allow the comparison between species (Levins’ index, Colwell & Futuyma, 1971). As expected, the saxicolous lizards presented a smaller spatial amplitude when compared to the generalist species for obvious reasons.

Also in respect to habitat use, both saxicolous species showed a high level of overlapping based on the Pianka’s index, for which a value of zero (0) indicates no overlap between two species for the use of a given resource and a value of one (1) represents a complete overlap (Pianka, 1974; Winemiller & Pianka, 1990). The saxicolous species showed an overlap level of 0.987 between them based on the Pianka’s index. In contrast, the level of overlap was low between the generalist species and each of the rock-adapted species (T. hispidus vs. T. helenae = 0.346; T. hispidus vs. T. semitaeniatus = 0.362).

In respect to diet, things were more paired as expected after knowing that the three species consumed almost the same prey in the same proportions. T. helenae, T. semitaeniatus and T. hispidus showed trophic niche amplitudes of 1.89, 2.63 and 2.46 respectively. The overlap was relatively high between the three species (T. hispidus vs. T. helenae = 0.863, T. hispidus vs. T. semitaeniatus = 0.948, T. helenae vs. T. semitaeniatus = 0.975).

Based on these results the paper concluded that, effectively, there was a link between the habitat of preference of these species and other ecological factors as diet, this because of the costs and benefits that emerged when the morphology was modified.

My own data

Checking my data I tried to make a morphological comparison between the species considered in this study. As I don’t have data from T. helenae I could only compare between T. hispidus (n = 31) and T. semitaeniatus (n = 15). I simply compared the height of the head and body eliminating the effect of the body size through a lineal regression and using the residuals. The results were the expected, the saxicolous species (T. semitaeniatus) presented a flatter head and body:

tropidurus1tropidurus2

(Even though it was an expected result it is always somehow satisfying to discover that your own measurements make sense).

Tropidurus and the rest of tropidurines

Within Tropidurinae, the genus Tropidurus has a very special place. It was already known that several species within this genus showed morphologies adapted to diverse habitats, like this paper’s example. However, this morphological diversity had never been compared with the one showed by other tropidurine genera or put into perspective in respect to the complete clade until the realization of my project. In short, I found evidence indicating Tropidurus as the most diverse genus in terms of morphology associated to habitat use within the tropidurine clade. This means that there is no other genus within the clade showing as diverse morphological adaptations caused by habitat specialization as the ones showed by Tropidurus.

However, my results showed that in spite of this great diversity in terms of adaptation to different habitats and the associated morphologies there is other genus which is the most morphologically diverse in general terms. Incredibly, that diversity does not show signs of being related to habitat use, as one would expect. I will write about this and other interesting results from my project with more detail as soon as the paper is published.

References:

  • Colwell RK & Futuyma DJ. (1971). On the measurement of niche breadth and overlap. Ecology 52(4): 567-576.
  • Pelegrin N, Mesquita DO, Albinati P, Caldas FLS, de Queiroga Cavalcanti LB, Costa TB, Falico DA, Galdino JYA, Tucker DB & Garda AA. (2017), Extreme specialization to rocky habitats in Tropidurus lizards from Brazil: Trade-offs between a fitted ecomorph and autoecology in a harsh environment. Austral Ecology. doi:10.1111/aec.12486
  • Pianka ER. (1974). Niche overlap and diffuse competition. Proceedings of the National Academy of Sciences 71(5): 2141-2145.
  • Winemiller KO & Pianka ER. (1990). Organization in natural assemblages of desert lizards and tropical fishes. Ecological Monographs 60(1): 27-55.

Una historia más de adaptación en Tropidurus

Casi desde el comienzo de esta serie estaba decidido que dejaría a Tropidurus para casi el final. La razón es que no conozco mucho de este género de primera mano. Adicionalmente las especies del género Tropidurus son probablemente las que más se han diversificado en términos ecomorfológicos. es decir, son las que muestran una mayor diversidad morfológica ligada a ecologías diferentes. Esta característica hace que sea difícil escribir de Tropidurus ya que no es un género cuyas especies se hayan adaptado a un entorno particular, sino todo lo contrario.

Afortunadamente para mí, hace pocos días se publicó un paper (Pelegrin et al., 2017) en donde se describen las diferencias morfológicas entre tres especies de Tropidurus y se las trata de relacionar con diferencias ecológicas. Este paper atiende de una manera muy clara una pregunta que ya se ha respondido muchas veces en otras especies, pero que nunca deja de ser fascinante.

El paper nos habla de tres especies de Tropidurus que viven en simpatría: T. helenae, T. semitaeniatus y T. hispidus. Las dos primeras son de hábitos obviamente saxícolas (prefieren habitar en microhábitats rocosos) mientras que la última es una especie generalista. Además es resaltante a simple vista el cuerpo aplanado de las dos primeras especies, mientras que T. hispidus presenta un cuerpo mucho más robusto. La teoría ecomorfológica nos dice que los hábitos saxícolas son los que han moldeado el cuerpo de T. helenae y T. semitaeniatus, permitiéndoles habitar entre las estrechas grietas de las rocas.

Sin embargo, la teoría ecomorfológica también nos habla de costos y beneficios. Como mencioné, el cuerpo aplanado de las lagartijas saxícolas les permite utilizar las estrechas grietas entre las rocas como refugio ante depredadores, por ejemplo. Para esto, no solo el cuerpo debe ser plano, sino también la cabeza. Dentro de la teoría ecomorfológica cabezas más robustas (más altas y anchas) están relacionadas con una mayor fuerza de mordida, la cual a su vez está relacionada con el consumo de presas de mayor tamaño. Con esto en mente es de esperarse que al conseguir una nueva oportunidad de refugio (los espacios estrechos entre las rocas) las lagartijas saxícolas hayan tenido que ceder la capacidad de consumir presas más grandes. ¿Se repetirían estos patrones en estas especies?

Morfológicamente se comprobó lo que se observaba a simple vista: las dos lagartijas saxícolas tenían cuerpos y cabezas más planas que la lagartija generalista, además de presentar extremidades más largas. Esto se puede observar en la siguiente representación de un PCA:

tropidurus_pca

La gráfica muestra un espacio morfológico formado por el PC (componente principal) 1 y el PC2. Las especies están representadas por diferentes símbolos como se muestra en la leyenda. BW = ancho del cuerpo, BH = alto del cuerpo, HW = ancho de la cabeza, HH = alto de la cabeza, HL = largo de la cabeza, FlL = largo de las extremidades delanteras, HlL = largo de las extremidades traseras, SVL = longitud hocico-cloaca (tamaño corporal). Extraído de Pelegrin et al., 2017.

Respecto a la dieta, se encontró que las tres especies consumían prácticamente las mismas presas y en igual proporción, como se muestra en la tabla. Solo basta observar cómo casi los mismos items tienen la misma importancia relativa (IRI) en las tres especies:

tropidurus_diet

Índice de importancia relativa de diferentes categorías de presa presentes en las dietas de las tres especies de Tropidurus. Extraído de Pelegrin et al., 2017.

Lo interesante es que, si bien las tres especies consumen las mismas presas en una proporción similar, el volumen por presa resultó ser mucho mayor en la especie generalista T. hispidus con un volumen por presa de 90.3 mm3 respecto a las especies saxícolas T. helenae (10.8 mm3) y T. semitaeniatus (16.4 mm3). Esto confirmaría lo que nos dice la teoría, las especies saxícolas al tener cabezas más planas producen, en consecuencia, bajas fuerzas de mordida lo que a su vez impide que puedan consumir presas de mayor tamaño (representado por el volumen en este caso).

Otro resultado interesante estuvo relacionado al lugar de escape preferido por estas lagartijas. Estos datos se tomaron observando el tipo de microhábitat hacia el cual un individuo escapaba al acercársele un depredador (en este caso, un observador humano). En la siguiente figura se observa cómo las dos especies saxícolas escapan preferentemente hacia microhábitats rocosos, mientras que la especie generalista no muestra una preferencia tan marcada:

tropidurus_escape

Microhábitat de preferencia en el escape. Para cada especie las barras muestran el número de veces en que un individuo escapó hacia determinado tipo de microhábitat (según la leyenda) partiendo desde otro determinado tipo de microhábitat (eje x). Extraído de Pelegrin et al., 2017.

Amplitud y sobrelapamiento

Como punto aparte, un tópico muy estudiado en ecología tiene que ver con cómo las especies comparten entre sí los recursos que tienen a su disposición. Los conjuntos característico de recursos usados por una especie se denominan nichos, y se dice que los tres más importantes son el tiempo, el espacio y la dieta. Este trabajo también nos muestra resultados interesantes que tienen que ver con la amplitud y el sobrelapamiento de los nichos, en este caso espaciales y tróficos, que ocupaban estas especies. Respecto al microhábitat se determinó que la amplitud de nicho fue menor para las especies saxícolas T. helenae y T. semitaeniatus (1.29 y 1.56 respectivamente, ambas utilizando cinco tipos diferentes de microhábitats) en comparación a la especie generalista, T. hispidus (5.37, siete tipos diferentes de microhábitats utilizados). Es importante considerar que estos números son simplemente índices que reflejan la amplitud del nicho y permiten la comparación entre especies (índice de Levins, Colwell & Futuyma, 1971). Como era de esperarse, las lagartijas saxícolas presentan una amplitud de nicho espacial menor respecto a la especie generalista por obvias razones.

Siguiendo con el uso de hábitat, ambas especies adaptadas para hábitats rocosos mostraron un nivel alto de sobrelapamiento según el índice de Pianka, en donde un valor de cero (0) indica que no hay sobrelapamiento entre dos especies para el uso de un recurso y un valor de uno (1) indica un sobrelapamiento total (Pianka, 1974; Winemiller & Pianka, 1990). Las especies saxícolas mostraron un nivel de sobrelapamiento de 0.987 entre sí según el índice de Pianka. En contraste, el nivel de sobrelapamiento fue bajo entre la especie generalista y cada una de las especies de roca (T. hispidus vs. T. helenae = 0.346; T. hispidus vs. T. semitaeniatus = 0.362).

Respecto a la dieta las cosas fueron más parejas como era de esperarse luego de saber que las tres especies consumían casi las mismas presas en las mismas proporciones. T. helenae, T. semitaeniatus y T. hispidus mostraron amplitudes de nicho trófico de 1.89, 2.63 y 2.46 respectivamente. El sobrelapamiento fue relativamente alto entre las tres especies (T. hispidus vs. T. helenae = 0.863, T. hispidus vs. T. semitaeniatus = 0.948, T. helenae vs. T. semitaeniatus = 0.975).

Basado en estos resultados el paper pudo concluir en que efectivamente había una relación entre el hábitat de preferencia de estas especies y otros factores ecológicos como la dieta, todo debido a los costos y beneficios que surgían al modificarse la morfología.
Mis propios datos

Revisando mis datos intenté hacer una comparación morfológica entre las especies de este estudio. Como no cuento con datos de T. helenae solo pude comparar a T. hispidus (n = 31) y T. semitaeniatus (n = 15). Simplemente comparé el alto de la cabeza y el alto del cuerpo eliminando el efecto del tamaño total haciendo una regresión lineal y utilizando los residuos. Los resultados fueron los esperados, la especie saxícola (T. semitaeniatus) presenta cabeza y cuerpo más aplanados:

tropidurus1tropidurus2

(A pesar de ser un resultado esperado, siempre es de alguna manera satisfactorio descubrir que tus propias mediciones tienen sentido).

Tropidurus y el resto de tropidurines

Dentro del grupo de los tropidurines, el género Tropidurus tiene un lugar muy especial. Ya era sabido que diversas especies dentro de este género mostraban morfologías adaptadas a diversos hábitats, como el ejemplo de este paper. Sin embargo, esta diversidad morfológica nunca había sido comparada con la de los demás géneros de tropidurines o puesta en perspectiva respecto a la sub-familia completa hasta la realización de mi proyecto. En pocas palabras, encontré evidencias que señalan a Tropidurus como el género más diverso en términos de morfología asociada a uso de hábitat dentro de el clado de los tropidurines. Esto significa que no hay otro género dentro del clado que muestre adaptaciones tan diversas que hayan originado morfologías tan dispares entre especies como Tropidurus.

Sin embargo, mis resultados mostraron que a pesar de esta gran diversidad en términos de adaptaciones a diferentes hábitats y morfologías afines hay otro género que es el más diverso en términos morfológicos generales. Increíblemente dicha diversidad no muestra signos de estar ligada al uso de hábitat, como era de esperarse. Ya escribiré de este y otros resultados interesantes con más detalle muy pronto, en cuanto el paper sea publicado.

Referencias:

  • Colwell RK & Futuyma DJ. (1971). On the measurement of niche breadth and overlap. Ecology 52(4): 567-576.
  • Pelegrin N, Mesquita DO, Albinati P, Caldas FLS, de Queiroga Cavalcanti LB, Costa TB, Falico DA, Galdino JYA, Tucker DB & Garda AA. (2017), Extreme specialization to rocky habitats in Tropidurus lizards from Brazil: Trade-offs between a fitted ecomorph and autoecology in a harsh environment. Austral Ecology. doi:10.1111/aec.12486
  • Pianka ER. (1974). Niche overlap and diffuse competition. Proceedings of the National Academy of Sciences 71(5): 2141-2145.
  • Winemiller KO & Pianka ER. (1990). Organization in natural assemblages of desert lizards and tropical fishes. Ecological Monographs 60(1): 27-55.
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